psychiatryПСИХИАТРИЯPsychiatry (Moscow) (Psikhiatriya)1683-83192618-6667FSBSI “The Mental Health Research Centre”; LLC «Publisher «MIA»10.30629/2618-6667-2025-23-4-58-69psychiatry-1421Research ArticleПСИХОПАТОЛОГИЯ, КЛИНИЧЕСКАЯ И БИОЛОГИЧЕСКАЯ ПСИХИАТРИЯPSYCHOPATHOLOGY, CLINICAL AND BIOLOGICAL PSYCHIATRYРоль субполей гиппокампальной формации в нарушениях отдельных видов памяти у пациентов с умеренным когнитивным расстройствомThe Role of Subfields of the Hippocampal Formation in Certain Types of Memory Disorders in Patients with Mild Cognitive Impairmenthttps://orcid.org/0000-0002-5776-1252СтуловИ. К.StulovI. K.

Илья Константинович Стулов, кандидат медицинских наук, врач-рентгенолог, рентгеновское отделение, отделение лучевой диагностики

Санкт-Петербург

Ilia K. Stulov, Cand. Sci. (Med.), radiologist, the Radiological Department, the Department of Radiology

St. Petersburg

symrak.spb@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0002-0300-0861ГомзяковаН. А.GomzyakovaN. A.

Наталья Александровна Гомзякова, младший научный сотрудник, отделение гериатрической психиатрии

Санкт-Петербург

Natalia A. Gomzyakova, Junior Researcher, Department of Geriatric Psychiatry

St. Petersburg

astragothic@gmail.comhttps://orcid.org/0000-0001-8500-7268ЛукинаЛ. В.LukinaL. V.

Лариса Викторовна Лукина, кандидат медицинских наук, ведущий научный сотрудник, руководитель отделения нейровизуализационных исследований

Санкт-Петербург

Larisa V. Lukina, Cand. Sci. (Med.), Leading Researcher, Head of Neuroimaging Research Unit

St. Petersburg

larisalu@yandex.ruhttps://orcid.org/0000-0002-7087-0437АнаньеваН. И.AnanyevaN. I.

Наталия Исаевна Ананьева, доктор медицинских наук, профессор, кафедра нейрохирургии, институт медицинского образования

Санкт-Петербург

Natalia I. Ananyeva, Dr. Sci. (Med.), Professor, Department of Neurosurgery, Institute of Medical Eduction

St. Petersburg

ananieva_n@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0001-5929-1437ЗалуцкаяН. М.ZalutskayaN. M.

Наталья Михайловна Залуцкая, кандидат медицинских наук, доцент, ведущий научный сотрудник, отделение гериатрической психиатрии

Санкт-Петербург

Natalia M. Zalutskaya, Cand. Sci. (Med.), Docent, Leading Researcher, Department of Geriatric Psychiatry

St. Petersburg

nzalutskaya@yandex.ruФГБУ «Национальный медицинский исследовательский центр психиатрии и неврологии им. В.М. Бехтерева» Минздрава России; ФГБУ «Национальный медицинский исследовательский центр им. В.А. Алмазова» Минздрава РоссииРоссияFSBI “V.M. Bekhterev National Medical Research Center for Psychiatry and Neurology”; FSBI “V.A. Almazov National Medical Research Center”Russian FederationФГБУ «Национальный медицинский исследовательский центр психиатрии и неврологии им. В.М. Бехтерева» Минздрава РоссииРоссияFSBI “V.M. Bekhterev National Medical Research Center for Psychiatry and Neurology”Russian FederationФГБУ «Национальный медицинский исследовательский центр им. В.А. Алмазова» Минздрава РоссииРоссияFSBI “V.A. Almazov National Medical Research Center”Russian Federation2025251120252345869Copyright © Стулов И.К., Гомзякова Н.А., Лукина Л.В., Ананьева Н.И., Залуцкая Н.М., 20252025Стулов И.К., Гомзякова Н.А., Лукина Л.В., Ананьева Н.И., Залуцкая Н.М.Stulov I.K., Gomzyakova N.A., Lukina L.V., Ananyeva N.I., Zalutskaya N.M.Данная работа распространяется под лицензией Creative Commons Attribution 4.0.This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.https://www.journalpsychiatry.com/jour/article/view/1421

Обоснование: исследования в области нейробиологии памяти позволяют расширить знания о клеточных и молекулярных механизмах запоминания информации. Фундаментальную роль в процессах памяти играет небольшая составная структура, расположенная в медиальных отделах височных долей — гиппокампальная формация (ГФ). В настоящее время роль конкретных отделов ГФ в различных видах памяти остается малоизученной. Цель исследования: изучить взаимосвязи между изменениями объема субполей ГФ, регионарной латерализацией атрофического процесса с нарушением различных видов памяти у пациентов с наиболее распространенными типами умеренных когнитивных расстройств (УКР): амнестическим (аУКР) и подкорковым сосудистым (псУКР). Пациенты, группа сравнения и методы: в исследовании принимали участие 60 амбулаторных пациентов с синдромом УКР, проходивших обследование на базе ФГБУ «Национальный медицинский исследовательский центр психиатрии и неврологии им. В.М. Бехтерева» МЗ РФ. 30 пациентов составили группу с аУКР (средний возраст 71,67 ± 6,93 года) и 30 пациентов — группу с псУКР (средний возраст 75,67 ± 5,29 года). В группу контроля включили 30 условно здоровых добровольцев (средний возраст 71,50 ± 5,43 года) без неврологической и психопатологической симптоматики, а также без грубых органических изменений при магнитно-резонансной томографии (МРТ) головного мозга. Для оценки мнестических функций применяли шкалу памяти Векслера (WMS). МРТ головного мозга выполняли на томографе Atlas Excelart Vantage XGV (Toshiba, Япония) с индукцией магнитного поля 1,5 Tесла. Постпроцессинговую обработку выполняли с помощью программного обеспечения FreeSurfer 6.0 с получением объемов субполей ГФ. Результаты: в группе пациентов с аУКР показатели нарушения зрительной памяти коррелировали с уменьшением объемов СА1 и молекулярного слоя правой ГФ. При псУКР показатели нарушения вербальной ассоциативной памяти были связаны с уменьшением объемов субикулюма и молекулярного слоя левой ГФ. Выводы: проведенное исследование показало, что особенности атрофии субполей ГФ играют уникальную роль в нарушении различных видов памяти у пациентов на додементной стадии. Полученные результаты показывают перспективность проведения дальнейших исследований в этой области для определения паттернов атрофии ГФ при различных нейродегенеративных заболеваниях и хронической ишемии головного мозга.

Background: research in the field of neurobiology of memory allows us to expand the knowledge of the cellular and molecular mechanisms of information storage. A small composite structure located in the medial temporal lobes, the hippocampal formation (HF), plays a fundamental role in memory processes. Currently, the role of specific departments of the HF in various types of memory disorders is poorly understood. The aim was to study the relationships between changes in the volume of HF subfields, regional lateralization of the atrophic process with various types of memory disorders in patients with the most common types of mild cognitive impairment (MCI): amnestic (aMCI) and subcortical vascular (svMCI). Patients, Control Group and Methods: the study included 60 patients with MCI syndromes who were examined on the basis of the Federal State Budgetary Institution “V.M. Bekhterev National Medical Research Center of Psychiatry and Neurology” Ministry of Health of the Russian Federation: 30 patients were with the aMCI (mean age 71.67 ± 6.93) and 30 patients were with the svMCI (mean age 75.67 ± 5.29). The control group consisted of 30 conditionally healthy volunteers (mean age 71.50 ± 5.43) without neurological and psychopathological symptoms, as well as without gross organic changes during magnetic resonance imaging (MRI) of the brain. The Wechsler Memory Scale (WMS) was used to evaluate the indicators of various types of memory. The scan was performed on Excelart Vantage Atlas XGV MR scanner (Toshiba, Japan) with 1.5 Tesla magnetic field induction. Postprocessing was performed using the FreeSurfer 6.0 software to obtain the volumes of the HF subfields. Results: indicators of visual memory impairment in patients with aMCI were associated with a decrease in the volumes of the CA1 and molecular layer of the right HF. Indicators of impaired verbal associative memory in patients with svMCI correlated with a decrease in the volumes of the subiculum and molecular layer of the left HF. Conclusions: the study showed that the features of atrophy of the subfields of the hippocampal formation play a unique role in impaired various types of memory in patients with predementia state. The obtained results show the prospects for further research in this area to determine the patterns of HF atrophy in various neurodegenerative diseases and chronic cerebral ischemia.

умеренное когнитивное расстройстводеменцияпамятьподкорковые сосудистые умеренные когнитивные расстройстваамнестические умеренные когнитивные расстройстванейровизуализациякогнитивный дефицитМРТвоксель-базированная морфометриясубполя гиппокампальной формациигиппокампmild cognitive impairmentdementiamemorysubcortical vascular mild cognitive impairmentamnestic mild cognitive impairmentneuroimagingcognitive deficitMRIvoxel-based morphometryhippocampal subfieldshippocampusисследование выполнено в рамках государственного задания ФГБУ «НМИЦ ПН им. В.М. Бехтерева» Минздрава России 2024–2026 гг. (XSOZ 2024 0014).the study was carried out within the framework of the state assignment of the FSBI “V.M. Bekhterev National Medical Research Center for Psychiatry and Neurology” 2024–2026 (XSOZ 2024 0014).ReferencesSchultz C, Engelhardt M. Anatomy of the hippocampal formation. Front Neurol Neurosci. 2014;34:6–17. doi: 10.1159/000360925 PMID: 24777126Schultz C, Engelhardt M. Anatomy of the hippocampal formation. Front Neurol Neurosci. 2014;34:6–17. doi: 10.1159/000360925 PMID: 24777126Mueller SG, Chao LL, Berman B, Weiner MW. Evidence for functional specialization of hippocampal subfields detected by MR subfield volumetry on high resolution images at 4 T. Neuroimage. 2011;56(3):851–7. doi: 10.1016/j.neuroimage.2011.03.028 PMID: 21419225.Mueller SG, Chao LL, Berman B, Weiner MW. Evidence for functional specialization of hippocampal subfields detected by MR subfield volumetry on high resolution images at 4 T. Neuroimage. 2011;56(3):851–7. doi: 10.1016/j.neuroimage.2011.03.028 PMID: 21419225.Zammit AR, Ezzati A, Zimmerman ME, Lipton RB, Lipton ML, Katz MJ. Roles of hippocampal subfields in verbal and visual episodic memory. Behav Brain Res. 2017;317:157–162. doi: 10.1016/j.bbr.2016.09.038 PMID: 27646772.Zammit AR, Ezzati A, Zimmerman ME, Lipton RB, Lipton ML, Katz MJ. Roles of hippocampal subfields in verbal and visual episodic memory. Behav Brain Res. 2017;317:157–162. doi: 10.1016/j.bbr.2016.09.038 PMID: 27646772.Suthana NA, Parikshak NN, Ekstrom AD, Ison MJ, Knowlton BJ, Bookheimer SY, Fried I. Specific responses of human hippocampal neurons are associated with better memory. Proc Natl Acad Sci U S A. 2015;112(33):10503–8. doi: 10.1073/pnas.1423036112 PMID: 26240357.Suthana NA, Parikshak NN, Ekstrom AD, Ison MJ, Knowlton BJ, Bookheimer SY, Fried I. Specific responses of human hippocampal neurons are associated with better memory. Proc Natl Acad Sci U S A. 2015;112(33):10503–8. doi: 10.1073/pnas.1423036112 PMID: 26240357.Zeineh MM, Engel SA, Thompson PM, Bookheimer SY. Dynamics of the hippocampus during encoding and retrieval of face-name pairs. Science. 2003;299(5606):577–80. doi: 10.1126/sci-ence.1077775 PMID: 12543980.Zeineh MM, Engel SA, Thompson PM, Bookheimer SY. Dynamics of the hippocampus during encoding and retrieval of face-name pairs. Science. 2003;299(5606):577–80. doi: 10.1126/sci-ence.1077775 PMID: 12543980.Morris AM, Churchwell JC, Kesner RP, Gilbert PE. Selective lesions of the dentate gyrus produce disruptions in place learning for adjacent spatial locations. Neurobiol Learn Mem.2012;97(3):326–31. doi: 10.1016/j.nlm.2012.02.005 PMID: 22390856.Morris AM, Churchwell JC, Kesner RP, Gilbert PE. Selective lesions of the dentate gyrus produce disruptions in place learning for adjacent spatial locations. Neurobiol Learn Mem.2012;97(3):326–31. doi: 10.1016/j.nlm.2012.02.005 PMID: 22390856.Кичигина ВФ, Шубина ЛВ, Попова ИЮ. Роль зубчатой извилины в осуществлении функций гиппокампа: здоровый мозг. Журнал высшей нервной деятельности им. И.П. Павлова. 2022;72(3):317– 342. doi: 10.1007/s11055-023-01372-1Kichigina VF, Shubina LV, Popova IYu. The role of the dentate gyrus in implementation of the hippocampal functions: healthy brain. I.P. Pavlov Journal of Higher Nervous Activity 2022;72(3):317–342. (In Russ.). doi: 10.1007/s11055-023-01372-1O’Mara SM, Commins S, Anderson M, Gigg J. The subiculum: a review of form, physiology and function. Prog Neurobiol. 2001;64(2):129–155. doi: 10.1016/s0301-0082(00)00054-xO’Mara SM, Commins S, Anderson M, Gigg J. The subiculum: a review of form, physiology and function. Prog Neurobiol. 2001;64(2):129–155. doi: 10.1016/s0301-0082(00)00054-xВартанов АВ, Козловский СА, Скворцова ВБ, Созинова ЕВ, Пирогов ЮА, Анисимов НВ, Куприянов ДА. Память человека и анатомические особенности гиппокампа. Вестник Московского университета. Серия 14. Психология. 2009;4:3–16. URL: https://elibrary.ru/download/elibrary_13558365_63481118.pdfVartanov AV, Kozlovsky SA, Skvortsova VB, Sozinova EV, Pirogov YuA, Anisimov NV, Kupriyanov DA. Human memory and anatomical features of the hippocampus. Bulletin of Moscow University. Episode 14. Psychology. 2009;4:3–16. (In Russ.). URL: https://elibrary.ru/download/elibrary_13558365_63481118.pdfHackert VH, den Heijer T, Oudkerk M, Koudstaal PJ, Hofman A, Breteler MM. Hippocampal head size associated with verbal memory performance in nondemented elderly. Neuroimage. 2002;17(3):1365–1372. doi: 10.1006/nimg.2002.1248 PMID: 12414276.Hackert VH, den Heijer T, Oudkerk M, Koudstaal PJ, Hofman A, Breteler MM. Hippocampal head size associated with verbal memory performance in nondemented elderly. Neuroimage. 2002;17(3):1365–1372. doi: 10.1006/nimg.2002.1248 PMID: 12414276.Стулов ИК, Ананьева НИ, Лукина ЛВ, Залуцкая НМ, Гомзякова НА, Вукс АЯ. Метод дифференциальной диагностики умеренных когнитивных расстройств различного генеза: кросс-секционное исследование. Лучевая диагностика и терапия. 2023;14 (2);64–73. URL: https://www.elibrary.ru/item.as-p?id=54115596Stulov IK, Ananyeva NI, Lukina LV, Zalutskaya NM, Gomzyakova NA, Vuks AYa. Method of differential diagnosis of mild cognitive impairment of different genesis: cross-sectional study. Radiation diagnostics and therapy. 2023;14(2);64–73. (In Russ.). https://www.elibrary.ru/item.asp?id=54115596Стулов ИК, Ананьева НИ, Лукина ЛВ, Залуцкая НМ. Роль МР-морфометрии субполей гиппокампа в диагностике умеренных когнитивных расстройств различного генеза. Российский нейрохирургический журнал имени профессора А.Л. Поленова. 2022;14(2):153–159. URL: https://www.elibrary.ru/item.asp?id=49192522Stulov IK, Ananyeva NI, Lukina LV, Zalutskaya NM. The role of MR-morphometry of hippocampal subfields in the diagnosis of mild cognitive impairment of different genesis. Russian Neurosurgical Journal named after Professor A. L. Polenov. 2022;14(2):153– 159. (In Russ.). URL: https://www.elibrary.ru/item.asp?id=49192522Petersen R, Touchon J. Consensus on mild cognitive impairment: EADC-ADCS. Research and Practice in Alzheimer’s disease. 2005;10:38–46.Petersen R, Touchon J. Consensus on mild cognitive impairment: EADC-ADCS. Research and Practice in Alzheimer’s disease. 2005;10:38–46.Albert MS, DeKosky ST, Dickson D, Dubois B, Feldman HH, Fox NC, Gamst A, Holtzman DM, Jagust WJ, Petersen RC, Snyder PJ, Carrillo MC, Thies B, Phelps CH. The diagnosis of mild cognitive impairment due to Alzheimer’s disease: recommendations from the National Institute on Aging-Alzheimer’s Association workgroups on diagnostic guidelines for Alzheimer’s disease. Alzheimers Dement. 2011;7(3):270–9. doi: 10.1016/j.jalz.2011.03.008Albert MS, DeKosky ST, Dickson D, Dubois B, Feldman HH, Fox NC, Gamst A, Holtzman DM, Jagust WJ, Petersen RC, Snyder PJ, Carrillo MC, Thies B, Phelps CH. The diagnosis of mild cognitive impairment due to Alzheimer’s disease: recommendations from the National Institute on Aging-Alzheimer’s Association workgroups on diagnostic guidelines for Alzheimer’s disease. Alzheimers Dement. 2011;7(3):270–9. doi: 10.1016/j.jalz.2011.03.008Левин ОС, Чимагомедова АШ. Концепция переходного когнитивного синдрома в структуре когнитивных нарушений у пожилых лиц: подходы к диагностике и лечению. Современная терапия в психиатрии и неврологии. 2022;1–2:25–33. URL: https://elibrary.ru/download/elibrary_49054867_95764443Levin OS, Chimagomedova ASh. The concept of transitional cognitive syndrome in the structure of cognitive disorders in the elderly: approaches to diagnosis and treatment. Modern therapy in psychiatry and neurology. 2022;1–2:25–33. (In Russ). URL: https://elibrary.ru/download/elibrary_49054867_95764443Московичюте ЛИ. О функциональной роли левого и правого гиппокампа в мнестических процессах. В кн.: Нейропсихология сегодня / Под ред. Е.Д. Хомской. М., 1995:49–53. ISBN 5-211-03463-5Moscoviciute LI. About the functional role of the left and right hippocampus in memory processing. In: Neuropsychology today / ed. E.D. Homskaya. M., 1995:49–53. (In Russ.). ISBN 5-211-03463-5.Ezzati A, Katz MJ, Zammit AR, Lipton ML, Zimmerman ME, Sliwinski MJ, Lipton RB.Differential association of left and right hippocampal volumes with verbal episodic and spatial memory in older adults. Neuropsychologia. 2016;93(PtB):380–385. doi: 10.1016/j.neuropsychologia.2016.08.016 PMID: 27542320.Ezzati A, Katz MJ, Zammit AR, Lipton ML, Zimmerman ME, Sliwinski MJ, Lipton RB.Differential association of left and right hippocampal volumes with verbal episodic and spatial memory in older adults. Neuropsychologia. 2016;93(PtB):380–385. doi: 10.1016/j.neuropsychologia.2016.08.016 PMID: 27542320.Aslaksen PM, Bystad MK, Ørbo MC, Vangberg TR. The relation of hippocampal subfield volumes to verbal episodic memory measured by the California Verbal Learning Test II in healthy adults. Behav Brain Res. 2018;351:131–137. doi: 10.1016/j.bbr.2018.06.008 PMID: 29890200.Aslaksen PM, Bystad MK, Ørbo MC, Vangberg TR. The relation of hippocampal subfield volumes to verbal episodic memory measured by the California Verbal Learning Test II in healthy adults. Behav Brain Res. 2018;351:131–137. doi: 10.1016/j.bbr.2018.06.008 PMID: 29890200.Hurley RS, Lapin B, Jones SE, Crawford A, Leverenz JB, Bonner-Jackson A, Pillai JA. Hemispheric asymmetries in hippocampal volume related to memory in left and right temporal variants of frontotemporal degeneration. Front Neurol. 2024;15:1374827. doi: 10.3389/fneur.2024.1374827 PMID: 38742046.Hurley RS, Lapin B, Jones SE, Crawford A, Leverenz JB, Bonner-Jackson A, Pillai JA. Hemispheric asymmetries in hippocampal volume related to memory in left and right temporal variants of frontotemporal degeneration. Front Neurol. 2024;15:1374827. doi: 10.3389/fneur.2024.1374827 PMID: 38742046.Peter J, Sandkamp R, Minkova L, Schumacher LV, Kaller CP, Abdulkadir A, Klöppel S. Real-world navigation in amnestic mild cognitive impairment: The relation to visuospatial memory and volume of hippocampal subregions. Neuropsychologia. 2018;109:86–94. doi: 10.1016/j.neuropsychologia.2017.12.014 PMID: 29237555.Peter J, Sandkamp R, Minkova L, Schumacher LV, Kaller CP, Abdulkadir A, Klöppel S. Real-world navigation in amnestic mild cognitive impairment: The relation to visuospatial memory and volume of hippocampal subregions. Neuropsychologia. 2018;109:86–94. doi: 10.1016/j.neuropsychologia.2017.12.014 PMID: 29237555.Chebat DR, Chen JK, Schneider F, Ptito A, Kupers R, Ptito M. Alterations in right posterior hippocampus in early blind individuals. Neuroreport. 2007;18(4):329–333. doi: 10.1097/WNR.0b013e32802b70f8 PMID: 17435597.Chebat DR, Chen JK, Schneider F, Ptito A, Kupers R, Ptito M. Alterations in right posterior hippocampus in early blind individuals. Neuroreport. 2007;18(4):329–333. doi: 10.1097/WNR.0b013e32802b70f8 PMID: 17435597.Oltra-Cucarella J, Sánchez-SanSegundo M, Lipnicki DM, Crawford JD, Lipton RB, Katz MJ, Zammit AR, Scarmeas N, Dardiotis E, Kosmidis MH, Guaita A, Vaccaro R, Kim KW, Han JW, Kochan NA, Brodaty H, Pérez-Vicente JA, Cabello-Rodríguez L, Sachdev PS, Ferrer-Cascales R. Cohort Studies of Memory in an International Consortium (COSMIC).Visual memory tests enhance the identification of amnestic MCI cases at greater risk of Alzheimer’s disease. Int Psychogeriatr. 2019; 31(7):997–1006. doi: 10.1017/S104161021800145X PMID: 30355384.Oltra-Cucarella J, Sánchez-SanSegundo M, Lipnicki DM, Crawford JD, Lipton RB, Katz MJ, Zammit AR, Scarmeas N, Dardiotis E, Kosmidis MH, Guaita A, Vaccaro R, Kim KW, Han JW, Kochan NA, Brodaty H, Pérez-Vicente JA, Cabello-Rodríguez L, Sachdev PS, Ferrer-Cascales R. Cohort Studies of Memory in an International Consortium (COSMIC).Visual memory tests enhance the identification of amnestic MCI cases at greater risk of Alzheimer’s disease. Int Psychogeriatr. 2019; 31(7):997–1006. doi: 10.1017/S104161021800145X PMID: 30355384.Huang Y, Huang L, Wang Y, Liu Y, Lo CZ, Guo Q. Differential associations of visual memory with hippocampal subfields in subjective cognitive decline and amnestic mild cognitive impairment. BMC Geriatr. 2022;22(1):153. doi: 10.1186/s12877-022-02853-7 PMID: 35209845.Huang Y, Huang L, Wang Y, Liu Y, Lo CZ, Guo Q. Differential associations of visual memory with hippocampal subfields in subjective cognitive decline and amnestic mild cognitive impairment. BMC Geriatr. 2022;22(1):153. doi: 10.1186/s12877-022-02853-7 PMID: 35209845.Burgess N, Maguire EA, O’Keefe J. The human hippocampus and spatial and episodic memory. Neuron. 2002;35(4):625–641. doi: 10.1016/s0896-6273(02)00830-9 PMID: 12194864.Burgess N, Maguire EA, O’Keefe J. The human hippocampus and spatial and episodic memory. Neuron. 2002;35(4):625–641. doi: 10.1016/s0896-6273(02)00830-9 PMID: 12194864.Ono SE, de Carvalho Neto A, Joaquim MJM, Dos Santos GR, de Paola L, Silvado CES. Mesial temporal lobe epilepsy: Revisiting the relation of hippocampal volumetry with memory deficits. Epilepsy Behav. 2019;100(PtA):106516. doi: 10.1016/j.yebeh.2019.106516 PMID: 31574430.Ono SE, de Carvalho Neto A, Joaquim MJM, Dos Santos GR, de Paola L, Silvado CES. Mesial temporal lobe epilepsy: Revisiting the relation of hippocampal volumetry with memory deficits. Epilepsy Behav. 2019;100(PtA):106516. doi: 10.1016/j.yebeh.2019.106516 PMID: 31574430.Shing YL, Rodrigue KM, Kennedy KM, Fandakova Ya, Bodammer N, Werkle-Bergner M, Lindenberger U, Raz N.Hippocampal subfield volumes: age, vascular risk, and correlation with associative memory. Front Aging Neurosci. 2011;3:2. doi: 10.3389/fnagi.2011.00002 PMID: 21331174.Shing YL, Rodrigue KM, Kennedy KM, Fandakova Ya, Bodammer N, Werkle-Bergner M, Lindenberger U, Raz N.Hippocampal subfield volumes: age, vascular risk, and correlation with associative memory. Front Aging Neurosci. 2011;3:2. doi: 10.3389/fnagi.2011.00002 PMID: 21331174.Bender AR, Daugherty AM, Raz N. Vascular risk moderates associations between hippocampal subfield volumes and memory. J Cogn Neurosci. 2013;25(11):1851–1862. doi: 10.1162/jocn_a_00435 PMID: 23767922.Bender AR, Daugherty AM, Raz N. Vascular risk moderates associations between hippocampal subfield volumes and memory. J Cogn Neurosci. 2013;25(11):1851–1862. doi: 10.1162/jocn_a_00435 PMID: 23767922.Daugherty AM, Flinn R, Ofen N. Hippocampal CA3-dentate gyrus volume uniquely linked to improvement in associative memory from childhood to adulthood. Neuroimage. 2017;153:75–85. doi: 10.1016/j.neuroimage.2017.03.047 PMID: 28342999.Daugherty AM, Flinn R, Ofen N. Hippocampal CA3-dentate gyrus volume uniquely linked to improvement in associative memory from childhood to adulthood. Neuroimage. 2017;153:75–85. doi: 10.1016/j.neuroimage.2017.03.047 PMID: 28342999.Aumont E, Bussy A, Bedard MA, Bezgin G, Therriault J, Savard M, Arias JF, Sziklas V, Vitali P, Poltronetti NM, Pallen V, Thomas E, Gauthier S, Kobayashi E, Rahmouni N, Stevenson J, Tissot C, Chakravarty MM, Rosa-Neto P. Hippocampal subfield associations with memory depend on stimulus modality and retrieval mode. Brain Commun. 2023;5(6):fcad309. doi: 10.1093/braincomms/fcad309 PMID: 38035364.Aumont E, Bussy A, Bedard MA, Bezgin G, Therriault J, Savard M, Arias JF, Sziklas V, Vitali P, Poltronetti NM, Pallen V, Thomas E, Gauthier S, Kobayashi E, Rahmouni N, Stevenson J, Tissot C, Chakravarty MM, Rosa-Neto P. Hippocampal subfield associations with memory depend on stimulus modality and retrieval mode. Brain Commun. 2023;5(6):fcad309. doi: 10.1093/braincomms/fcad309 PMID: 38035364.Tsalouchidou P-E, Müller C-J, Belke M, Zahnert F, Menzler K, Trinka E, Knake S, Thomschewski A. Verbal memory depends on structural hippocampal subfield volume. Front Neurol. 2023;14:1209941. doi: 10.3389/fneur.2023.1209941 PMID: 37900611.Tsalouchidou P-E, Müller C-J, Belke M, Zahnert F, Menzler K, Trinka E, Knake S, Thomschewski A. Verbal memory depends on structural hippocampal subfield volume. Front Neurol. 2023;14:1209941. doi: 10.3389/fneur.2023.1209941 PMID: 37900611.Zhao W, Wang X, Yin C, He M, Li S, Han Y. Trajectories of the Hippocampal Subfields Atrophy in the Alzheimer’s Disease: A Structural Imaging Study. Front Neuroinform. 2019;13:13. doi: 10.3389/fninf.2019.00013 PMID: 30983985.Zhao W, Wang X, Yin C, He M, Li S, Han Y. Trajectories of the Hippocampal Subfields Atrophy in the Alzheimer’s Disease: A Structural Imaging Study. Front Neuroinform. 2019;13:13. doi: 10.3389/fninf.2019.00013 PMID: 30983985.Carlesimo GA, Piras F, Orfei MD, Iorio M, Caltagirone C, Spalletta G. Atrophy of presubiculum and subiculum is the earliest hippocampal anatomical marker of Alzheimer’s disease. Alzheimers Dement (Amst). 2015;1(1):24–32. doi: 10.1016/j.dadm.2014.12.001 PMID: 27239489.Carlesimo GA, Piras F, Orfei MD, Iorio M, Caltagirone C, Spalletta G. Atrophy of presubiculum and subiculum is the earliest hippocampal anatomical marker of Alzheimer’s disease. Alzheimers Dement (Amst). 2015;1(1):24–32. doi: 10.1016/j.dadm.2014.12.001 PMID: 27239489.Mori E, Yoneda Y, Yamashita H, Hirono N, Ikeda M, Yamadori A. Medial temporal structures relate to memory impairment in Alzheimer’s disease: an MRI volumetric study. J Neurol Neurosurg Psychiatry. 1997;63(2):214–221. doi: 10.1136/jnnp.63.2.214PMID: 9285461Mori E, Yoneda Y, Yamashita H, Hirono N, Ikeda M, Yamadori A. Medial temporal structures relate to memory impairment in Alzheimer’s disease: an MRI volumetric study. J Neurol Neurosurg Psychiatry. 1997;63(2):214–221. doi: 10.1136/jnnp.63.2.214PMID: 9285461Lim HK, Jung WS, Ahn KJ, Won WY, Hahn C, Lee SY, Kim I, Lee CU. Relationships between hippocampal shape and cognitive performances in drugnaïve patients with Alzheimer’s disease. Neurosci Lett. 2012;516(1):124–129. doi: 10.1016/j.neulet.2012.03.072 PMID: 22490885.Lim HK, Jung WS, Ahn KJ, Won WY, Hahn C, Lee SY, Kim I, Lee CU. Relationships between hippocampal shape and cognitive performances in drugnaïve patients with Alzheimer’s disease. Neurosci Lett. 2012;516(1):124–129. doi: 10.1016/j.neulet.2012.03.072 PMID: 22490885.Maguire EA, Mullally SL. The hippocampus: a manifesto for change. J Exp Psychol Gen.. 2013;142(4):1180–1189. doi: 10.1037/a0033650 PMID: 23855494.Maguire EA, Mullally SL. The hippocampus: a manifesto for change. J Exp Psychol Gen.. 2013;142(4):1180–1189. doi: 10.1037/a0033650 PMID: 23855494.Clark IA, Kim M, Maguire EA. Verbal Paired Associates and the Hippocampus: The Role of Scenes. J Cogn Neurosci. 2018;30(12):1821–1845. doi: 10.1162/jocn_a_01315 PMID: 30063178.Clark IA, Kim M, Maguire EA. Verbal Paired Associates and the Hippocampus: The Role of Scenes. J Cogn Neurosci. 2018;30(12):1821–1845. doi: 10.1162/jocn_a_01315 PMID: 30063178.

The authors declare that there are no conflicts of interest present.