psychiatryПСИХИАТРИЯPsychiatry (Moscow) (Psikhiatriya)1683-83192618-6667FSBSI “The Mental Health Research Centre”; LLC «Publisher «MIA»10.30629/2618-6667-2023-21-2-38-49psychiatry-953Research ArticleПСИХОПАТОЛОГИЯ, КЛИНИЧЕСКАЯ И БИОЛОГИЧЕСКАЯ ПСИХИАТРИЯPSYCHOPATHOLOGY, CLINICAL AND BIOLOGICAL PSYCHIATRYМикроструктурная патология головного мозга при параноидной шизофрении (по данным магнитно-резонансной трактографии)Microstructural Brain Pathology in Paranoid Schizophrenia (According to Magnetic Resonance Tractography)https://orcid.org/0000-0002-1165-6465ШамрейВ. К.ShamreyV. K.

Владислав Казимирович Шамрей, доктор медицинских наук, профессор, заведующий кафедрой психиатрии

Санкт-Петербург

Vladislav K. Shamrey, Dr. of Sci. (Med.), Professor, Head of the Department, Department of Psychiatry

Saint Petersburg

v.shamrey@rambler.ruhttps://orcid.org/0000-0002-2703-9883ПучковН. А.PuchkovN. A.

Николай Александрович Пучков, клинический ординатор, кафедра психиатрии

Санкт-Петербург

Nikolai A. Puchkov, Resident, Department of Psychiatry

Saint Petersburg

doc.puchkov@gmail.comhttps://orcid.org/0000-0002-9874-5523ТарумовД. А.TarumovD. A.

Дмитрий Андреевич Тарумов, доктор медицинских наук, преподаватель, кафедра психиатрии

Санкт-Петербург

Dmitriy A. Tarumov, Dr. of Sci. (Med.), Lecturer, Department of Psychiatry

Saint Petersburg

tarumov@live.ruhttps://orcid.org/0000-0003-2905-9287ТруфановА. Г.TrufanovA. G.

Артем Геннадьевич Труфанов, доктор медицинских наук, доцент, кафедра нервных болезней

Санкт-Петербург

Artem G. Trufanov, Dr. of Sci. (Med.), Associate Professor, Department of Neurology

Saint Petersburg

trufanovart@gmail.comhttps://orcid.org/0000-0002-6242-1279МаркинК. В.MarkinK. V.

Кирилл Валерьевич Маркин, клинический ординатор, кафедра психиатрии

Санкт-Петербург

Kirill V. Markin, Resident, Department of Psychiatry

Saint Petersburg

vmeda.work@ya.ruhttps://orcid.org/0000-0003-3861-641XПрочикЯ. Е.ProchikYa. E.

Ярослав Евгеньевич Прочик, врач

Санкт-Петербург

Yaroslav E. Prochik, MD

Saint Petersburg

yaroslav02.11.1998@gmail.comhttps://orcid.org/0009-0002-2656-9070БогдановскаяА. С.BogdanovskayaA. S.

Анна Сергеевна Богдановская, студентка 6-го курса ФПВ

Санкт-Петербург

Anna S. Bogdanovskaya, Student of 6th Grade

Saint Petersburg

anny9979@yandex.ruФГБВОУ ВО «Военно-медицинская академия имени С.М. Кирова» МО РФРоссияS.M. Kirov Military Medical Academy, Russian Defense MinistryRussian FederationМинистерство обороны РФРоссияRussian Defense MinistryRussian FederationФГБВОУ ВО «Военно-медицинская академия имени С.М. Кирова» МО РФРоссияS.M. Kirov Military Medical Academy, Russian Defense Ministry,Russian Federation2023060520232123849Copyright © Шамрей В.К., Пучков Н.А., Тарумов Д.А., Труфанов А.Г., Маркин К.В., Прочик Я.Е., Богдановская А.С., 20232023Шамрей В.К., Пучков Н.А., Тарумов Д.А., Труфанов А.Г., Маркин К.В., Прочик Я.Е., Богдановская А.С.Shamrey V.K., Puchkov N.A., Tarumov D.A., Trufanov A.G., Markin K.V., Prochik Y.E., Bogdanovskaya A.S.Данная работа распространяется под лицензией Creative Commons Attribution 4.0.This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.https://www.journalpsychiatry.com/jour/article/view/953

Обоснование: непоследовательность и противоречивость результатов исследований патологии микроструктурной связности при шизофрении на основе трактографии, отсутствие клинического применения специальных методик МРТ обосновывают необходимость продолжения научного поиска в этом направлении. Цель: выявление особенностей микроструктурной патологии головного мозга при параноидной шизофрении с применением магнитно-резонансной трактографии. Пациенты и методы: 25 пациентов с диагнозом параноидной шизофрении (F20.0) были включены в основную группу, 30 здоровых испытуемых без неврологических и соматических заболеваний составили контрольную группу. Инструментальные исследования проводились на магнитно-резонансном томографе «Philips Ingenia» (напряженность магнитного поля 1,5 Тл) с использованием импульсной последовательности DTI high iso. Последующая обработка осуществлялась с применением «DSI Studio» (программное обеспечение для анализа трактографических данных). Результаты и их обсуждение: полученные данные микроструктурных изменений головного мозга продемонстрировали различия микроструктурной коннективности головного мозга у пациентов с параноидной шизофренией по сравнению с группой контроля. Выявлены значимые связности (при заданных параметрах построения матриц коннективности) гиппокампа с поясной извилиной и таламусом, таламуса со структурами стриопаллидарной системы, а также отсутствие значимых связностей с миндалевидным телом у основной группы по сравнению с группой контроля. Результаты анализа нейросетевых показателей головного мозга с применением теории графов продемонстрировали более высокие значения показателей коэффициентов кластеризации и «малого мира», характерной длины пути, транзитивности, плотности и более низкие значения показателя глобальной эффективности основной группы по сравнению с группой контроля. Заключение: полученные результаты демонстрируют микроструктурную семиотику нейросетевых изменений головного мозга при параноидной шизофрении. Изменения в связности гиппокампа, таламуса и миндалины представляют трактографические семиотические признаки микроструктурной патологии головного мозга при параноидной шизофрении. Исследование является одним из этапов поиска метода объективизации и выявления нарушения процессов нейропластичности головного мозга при эндогенной патологии шизофренического спектра.

Background: inconsistency of the obtained results of research on the pathology of microstructural connectivity in schizophrenia on the basis of tractography, absence of clinical application of special MRI techniques justify the need to continue scientific search in this direction. Objective: to identify the features of microstructural pathology of the brain in paranoid schizophrenia. Patients and methods: 25 patients diagnosed with paranoid schizophrenia (F20.0) were included in the main group, 30 healthy subjects without neurological and somatic diseases made up the control group. Instrumental studies were carried out on a Philips Ingenia magnetic resonance tomograph (magnetic field strength 1.5 T) using a DTI pulse sequence. Subsequent processing was carried out using “DSI Studio” (software for the analysis of tractor data). Results and discussion: the resulting microstructural brain changes demonstrated differences in the microstructural connectivity of the brain in patients with paranoid schizophrenia compared to the control group. Significant connections were revealed (at the given parameters for constructing connectivity matrices) between the hippocampus and the cingulate gyrus, the hippocampus and thalamus, thalamus and structures of the striopallidar system, and the absence of significant connections between the amygdala in the main group compared to the control group. The results of graph theoretical analysis of neural network indicators of the brain demonstrated higher values of indicators of “clustering” and the “small world” coefficient, characteristic path length, transitivity, density, and lower values of the global efficiency indicator of the main group compared to the control group. Conclusion: the obtained results demonstrate microstructural semiotics of neural network changes of brain in paranoid schizophrenia. Changes in the connectivity of the hippocampus, thalamus, and amygdala appear to be important tractographic semiotic features of the microstructural pathology of the brain in paranoid schizophrenia. The study is one of the stages of the search for a method of objectification and detection of disruption of brain neuroplasticity processes in the endogenous pathology of the schizophrenic spectrum. 

параноидная шизофрениятрактографиямикроструктурная коннективностьлимбическая системаparanoid schizophreniatractographymicrostructural connectivitylimbic systemReferencesАлександровский ЮА, Незнанов НГ, ред. Психиатрия: национальное руководство. М.: ГЭОТАР-Медиа; 2018:1008 с.Aleksandrovskij JuA, Neznanov NG, red. Psihiatrija: nacional’noe rukovodstvo. M.: GJeOTAR-Media; 2018:1008 p. (In Russ.).Клюшник ТП, Смулевич АБ, Зозуля СА, Воронова ЕИ. Нейробиология шизофрении и клинико-психопатологические корреляты (к построению клинико-биологической модели). Психиатрия. 2021;19(1):6–15. doi: 10.30629/2618-6667-2021-19-1-6-15Klyushnik TP, Smulevich AB, Zozulya SA, Voronova EI. Neurobiology of Schizophrenia (to the Construction of Clinical and Biological Model). Psychiatry (Moscow) (Psikhiatriya). 2021;19(1):6–15. (In Russ.). doi: 10.30629/2618-6667-2021-19-1-6-15Тарумов ДА, Марченко АА, Труфанов АГ, Романов ГГ, Лобачев АВ, Мавренков ЭМ, Исхаков ДН, Железняк ИС, Шамрей ВК, Труфанов ГЕ, Фисун АЯ. Объективизация психических расстройств с применением специальных методик магнитно-резонансной томографии в системе мониторинга психического здоровья военнослужащих. Лучевая диагностика и терапия. 2019;3(10):60–70. doi: 10.22328/20795343-2019-10-3-60-70Tarumov DA, Marchenko AA, Trufanov AG, Romanov GG, Lobachev AV, Mavrenkov JeM, Ishakov DN, Zheleznjak IS, Shamrej VK, Trufanov GE, Fisun AJa. Obektivizacija psihicheskih rasstrojstv s primeneniem special’nyh metodik magnitno-rezonansnoj tomografii v sisteme monitoringa psihicheskogo zdorov’ja voennosluzhashhih. Luchevaja diagnostika i terapija. 2019;3(10):60–70. (In Russ.). doi: 10.22328/2079-5343-2019-10-3-60-70Тарумов ДА, Труфанов АГ, Железняк ИС, Шамрей ВК, Малаховский ВН. Патология микроструктурной коннективности головного мозга при синдроме зависимости от опиоидов и алкоголя. Доктор.Ру. 2020;19(4):35–42. doi: 10.31550/1727-2378-202019-4-35-42Tarumov DA, Trufanov AG, Zheleznjak IS, Shamrej VK, Malahovskij VN. Patologija mikrostrukturnoj konnektivnosti golovnogo mozga pri sindrome zavisimosti ot opioidov i alkogolja. Doktor.Ru. 2020;19(4):35–42. (In Russ.). doi: 10.31550/1727-2378-2020-19-4-35-42Gómez-Gastiasoro A, Zubiaurre-Elorza L, Peña J, Ibarretxe-Bilbao N, Rilo O, Schretlen DJ, Ojeda N. Altered frontal white matter asymmetry and its implications for cognition in schizophrenia: A tractography study. Neuroimage Clin. 2019;22:101781. doi: 10.1016/j.nicl.2019.101781Gómez-Gastiasoro A, Zubiaurre-Elorza L, Peña J, Ibarretxe-Bilbao N, Rilo O, Schretlen DJ, Ojeda N. Altered frontal white matter asymmetry and its implications for cognition in schizophrenia: A tractography study. Neuroimage Clin. 2019;22:101781. doi: 10.1016/j.nicl.2019.101781Seitz J, Zuo JX, Lyall AE, Makris N, Kikinis Z, Bouix S, Pasternak O, Fredman E, Duskin J, Goldstein JM, Petryshen TL, Mesholam-Gately RI, Wojcik J, McCarley RW, Seidman LJ, Shenton ME, Koerte IK, Kubicki M. Tractography Analysis of 5 White Matter Bundles and Their Clinical and Cognitive Correlates in Early-Course Schizophrenia. Schizophr Bull. 2016;42(3):762–771. doi: 10.1093/schbul/sbv171Seitz J, Zuo JX, Lyall AE, Makris N, Kikinis Z, Bouix S, Pasternak O, Fredman E, Duskin J, Goldstein JM, Petryshen TL, Mesholam-Gately RI, Wojcik J, McCarley RW, Seidman LJ, Shenton ME, Koerte IK, Kubicki M. Tractography Analysis of 5 White Matter Bundles and Their Clinical and Cognitive Correlates in Early-Course Schizophrenia. Schizophr Bull. 2016;42(3):762–771. doi: 10.1093/schbul/sbv171Voineskos AN, Lobaugh NJ, Bouix S, Rajji TK, Miranda D, Kennedy JL, Mulsant BH, Pollock BG, Shenton ME. Diffusion tensor tractography findings in schizophrenia across the adult lifespan. Brain. 2010;133(Pt 5):1494–1504. doi: 10.1093/brain/ awq040Voineskos AN, Lobaugh NJ, Bouix S, Rajji TK, Miranda D, Kennedy JL, Mulsant BH, Pollock BG, Shenton ME. Diffusion tensor tractography findings in schizophrenia across the adult lifespan. Brain. 2010;133(Pt 5):1494–1504. doi: 10.1093/brain/ awq040Chawla N, Deep R, Khandelwal SK, Garg A. Reduced integrity of superior longitudinal fasciculus and arcuate fasciculus as a marker for auditory hallucinations in schizophrenia: A DTI tractography study. Asian J Psychiatr. 2019;44:179–186. doi: 10.1016/j. ajp.2019.07.043Chawla N, Deep R, Khandelwal SK, Garg A. Reduced integrity of superior longitudinal fasciculus and arcuate fasciculus as a marker for auditory hallucinations in schizophrenia: A DTI tractography study. Asian J Psychiatr. 2019;44:179–186. doi: 10.1016/j. ajp.2019.07.043Geoffroy PA, Houenou J, Duhamel A, Amad A, De Weijer AD, Curčić-Blake B, Linden DE, Thomas P, Jardri R. The Arcuate Fasciculus in auditory-verbal hallucinations: a meta-analysis of diffusion-tensor-imaging studies. Schizophr Res. 2014;159(1):234–237. doi: 10.1016/j.schres.2014.07.014 Epub 2014 Aug 10. PMID: 25112160.Geoffroy PA, Houenou J, Duhamel A, Amad A, De Weijer AD, Curčić-Blake B, Linden DE, Thomas P, Jardri R. The Arcuate Fasciculus in auditory-verbal hallucinations: a meta-analysis of diffusion-tensor-imaging studies. Schizophr Res. 2014;159(1):234–237. doi: 10.1016/j.schres.2014.07.014 Epub 2014 Aug 10. PMID: 25112160.Cavelti M, Kircher T, Nagels A, Strik W, Homan P. Is formal thought disorder in schizophrenia related to structural and functional aberrations in the language network? A systematic review of neuroimaging findings Schizophr Res. 2018;199:2–16. doi: 10.1016/j. schres.2018.02.051Cavelti M, Kircher T, Nagels A, Strik W, Homan P. Is formal thought disorder in schizophrenia related to structural and functional aberrations in the language network? A systematic review of neuroimaging findings Schizophr Res. 2018;199:2–16. doi: 10.1016/j. schres.2018.02.051Zhu T, Zhou C, Fang X, Huang C, Xie C, Ge H, Yan Z, Zhang X, Chen J. Meta-analysis of structural and functional brain abnormalities in schizophrenia with persistent negative symptoms using activation likelihood estimation Front Psychiatry. 2022;(13):957685. doi: 10.3389/fpsyt.2022.957685Zhu T, Zhou C, Fang X, Huang C, Xie C, Ge H, Yan Z, Zhang X, Chen J. Meta-analysis of structural and functional brain abnormalities in schizophrenia with persistent negative symptoms using activation likelihood estimation Front Psychiatry. 2022;(13):957685. doi: 10.3389/fpsyt.2022.957685Zhao W, Guo S, He N, Yang AC, Lin CP, Tsai SJ. Callosal and subcortical white matter alterations in schizophrenia: A diffusion tensor imaging study at multiple levels. Neuroimage Clin. 2018;20:594–602. doi: 10.1016/j.nicl.2018.08.027Zhao W, Guo S, He N, Yang AC, Lin CP, Tsai SJ. Callosal and subcortical white matter alterations in schizophrenia: A diffusion tensor imaging study at multiple levels. Neuroimage Clin. 2018;20:594–602. doi: 10.1016/j.nicl.2018.08.027Li S., Hu N, Zhang W, Tao B, Dai J, Gong Y, Tan Y, Cai D, Lui S. Dysconnectivity of Multiple Brain Networks in Schizophrenia: A Meta-Analysis of Resting-State Functional Connectivity. Front Psychiatry. 2019;(10):482. doi: 10.3389/fpsyt.2019.00482Li S., Hu N, Zhang W, Tao B, Dai J, Gong Y, Tan Y, Cai D, Lui S. Dysconnectivity of Multiple Brain Networks in Schizophrenia: A Meta-Analysis of Resting-State Functional Connectivity. Front Psychiatry. 2019;(10):482. doi: 10.3389/fpsyt.2019.00482Koshiyama D, Fukunaga M, Okada N, Morita K, Nemoto K, Usui K, Yamamori H, Yasuda Y, Fujimoto M, Kudo N, Azechi H, Watanabe Y, Hashimoto N, Narita H, Kusumi I, Ohi K, Shimada T, Kataoka Y, Yamamoto M, Ozaki N, Okada G, Okamoto Y, Harada K, Matsuo K, Yamasue H, Abe O, Hashimoto R, Takahashi T, Hori T, Nakataki M, Onitsuka T, Holleran L, Jahanshad N, van Erp TGM, Turner J, Donohoe G, Thompson PM, Kasai K, Hashimoto R. White matter microstructural alterations across four major psychiatric disorders: mega-analysis study in 2937 individuals. Mol Psychiatry. 2020;4(25):883–895. doi: 10.1038/ s41380-019-0553-7Koshiyama D, Fukunaga M, Okada N, Morita K, Nemoto K, Usui K, Yamamori H, Yasuda Y, Fujimoto M, Kudo N, Azechi H, Watanabe Y, Hashimoto N, Narita H, Kusumi I, Ohi K, Shimada T, Kataoka Y, Yamamoto M, Ozaki N, Okada G, Okamoto Y, Harada K, Matsuo K, Yamasue H, Abe O, Hashimoto R, Takahashi T, Hori T, Nakataki M, Onitsuka T, Holleran L, Jahanshad N, van Erp TGM, Turner J, Donohoe G, Thompson PM, Kasai K, Hashimoto R. White matter microstructural alterations across four major psychiatric disorders: mega-analysis study in 2937 individuals. Mol Psychiatry. 2020;4(25):883–895. doi: 10.1038/ s41380-019-0553-7Zhao G., Lau WKW, Wang C, Yan H, Zhang C, Lin K, Qiu S, Huang R, Zhang R. A Comparative Multimodal Meta-analysis of Anisotropy and Volume Abnormalities in White Matter in People Suffering from Bipolar Disorder or Schizophrenia. Schizophr Bull. 2022;1(48):69–79. doi: 10.1093/schbul/sbab093Zhao G., Lau WKW, Wang C, Yan H, Zhang C, Lin K, Qiu S, Huang R, Zhang R. A Comparative Multimodal Meta-analysis of Anisotropy and Volume Abnormalities in White Matter in People Suffering from Bipolar Disorder or Schizophrenia. Schizophr Bull. 2022;1(48):69–79. doi: 10.1093/schbul/sbab093Kristensen TD, Mandl RCW, Jepsen JRM, Rostrup E, Glenthoj LB, Nordentoft M, Glenthoj BY, Ebdrup BH. Non-pharmacological modulation of cerebral white matter organization: A systematic review of non-psychiatric and psychiatric studies Neuroscience & Biobehavioral Reviews. 2018;(88):84–97. doi: 10.1016/j. neubiorev.2018.03.013Kristensen TD, Mandl RCW, Jepsen JRM, Rostrup E, Glenthoj LB, Nordentoft M, Glenthoj BY, Ebdrup BH. Non-pharmacological modulation of cerebral white matter organization: A systematic review of non-psychiatric and psychiatric studies Neuroscience & Biobehavioral Reviews. 2018;(88):84–97. doi: 10.1016/j. neubiorev.2018.03.013Ушаков ВЛ, Малашенкова ИК, Костюк ГП, Захарова НВ, Крынский СА, Карташов СИ, Огурцов ДП, Бравве ЛВ, Кайдан МА, Хайлов НА, Чекулаева ЕИ, Дидковский НА. Связь между воспалением, когнитивными нарушениями и данными нейровизуализации при шизофрении. Журнал неврологии и психиатрии имени C.C. Корсакова. 2020;120(11):70–78. doi: 10.17116/jnevro202012011170Ushakov VL, Malashenkova IK, Kostyuk GP, Zakharova NV, Krynskiy SA, Kartashov SI, Ogurtsov DP, Bravve LV, Kaydan MA, Hailov NA, Chekulaeva EI, Didkovsky NA. The relationship between inflammation, cognitive disorders and neuroimaging data in schizophrenia. S.S. Korsakov Journal of Neurology and Psychiatry/Zhurnal Nevrologii i Psikhiatrii imeni S.S. Korsakova. 2020;120(11):70–78. (In Russ.). doi: 10.17116/jnevro202012011170Захарова НВ, Чекулаева ЕИ, Крынский СА, Ушаков ВЛ, Курмышев МВ, Костюк ГП, Бравве ЛВ, Мамедова ГШ, Карташов СИ, Огурцов ДП, Кайдан МА, Орлов ВА, Хайлов НА, Малашенкова ИК. Иммунологический статус и особенности базовых архитектур головного мозга в норме и у больных шизофренией. Вестник РФФИ. 2021;4(112):60–77. doi: 10.22204/2410-4639-2021-112-04-60-77Zaharova NV, Chekulaeva EI, Krynskij SA, Ushakov VL, Kurmyshev MV, Kostjuk GP, Bravve LV, Mamedova GSh, Kartashov SI, Ogurcov DP, Kajdan MA, Orlov VA, Hajlov NA, Malashenkova IK. Immunological status and basic structures of the human brain in norm and in patients with schizophrenia. Vestnik RFFI. 2021;4(112):60–77. (In Russ.). doi: 10.22204/24104639-2021-112-04-60-77Лебедева ИС, Карелин СА, Ахадов ТА, Томышев АС, Ублинский МВ, Семенова НА, Бархатова АН, Каледа ВГ. Микроструктурные аномалии мозолистого тела и крючковидного пучка и процессы обработки слуховой информации у больных юношеской приступообразной шизофренией. Физиология человека. 2016;42(4):27–31. doi: 10.7868/ S0131164616040123Lebedeva IS, Karelin SA, Ahadov TA, Tomyshev AS, Ublinskij MV, Semenova NA, Barhatova AN, Kaleda VG. Mikrostrukturnye anomalii mozolistogo tela i krjuchkovidnogo puchka i processy obrabotki sluhovoj informacii u bol’nyh junosheskoj pristupoobraznoj shizofreniej. Fiziologija cheloveka. 2016;42(4):27–31. (In Russ.). doi: 10.7868/S0131164616040123Ушаков ВЛ, Малахов ДГ, Орлов ВА, Карташов СИ, Коростелева АН, Скитева ЛИ, Величковский БМ, Масленникова АВ, Архипов АЮ, Стрелец ВБ, Вартанов АВ, Захарова НВ, Резник АМ, Морозова АЮ, Костюк ГП. фМРТ и трактографические исследования больных шизофренией. В кн.: Клиническая психиатрия XXI века: интеграция инноваций и традиций для диагностики и оптимизации терапии психических расстройств: материалы Всероссийской научно-практической конференции с международным участием, посвященной памяти профессора Руслана Яковлевича Вовина (90-летию со дня рождения). Электронное издание, Санкт-Петербург, 17– 18 мая 2018 года. СПб.: Альта Астра, 2018:342–345. https://www.elibrary.ru/item.asp?id=46297497Ushakov VL, Malahov DG, Orlov VA, Kartashov SI, Korosteleva AN, Skiteva LI, Velichkovskij BM, Maslennikova AV, Arhipov AJu, Strelec VB, Vartanov AV, Zaharova NV, Reznik AM, Morozova AJu, Kostjuk GP. fMRT i traktograficheskie issledovanija bol’nyh shizofreniej. In: Klinicheskaja psihiatrija XXI veka: integracija innovacij i tradicij dlja diagnostiki i optimizacii terapii psihicheskih rasstrojstv: materialy Vserossijskoj nauchno-prakticheskoj konferencii s mezhdunarodnym uchastiem, posvjashhennoj pamjati professora Ruslana Jakovlevicha Vovina (90-letiju so dnja rozhdenija). Jelektronnoe izdanie, Saint Petersburg, 17–18 maja 2018 goda. SPb.: Al’ta Astra, 2018:342–345. (In Russ.). https://www.elibrary.ru/ item.asp?id=46297497Stahl SM. Symptoms and circuits, part 3: schizophrenia. J Clin Psychiatry. 2004;65(1):8–9. doi: 10.4088/ jcp.v65n0102Stahl SM. Symptoms and circuits, part 3: schizophrenia. J Clin Psychiatry. 2004;65(1):8–9. doi: 10.4088/ jcp.v65n0102Purves D, Augustine GJ, Fitzpatrick D, Hall WC, Moone ML, LaMantia A-S, Platt ML, White LE. Neuroscience. 6th ed. Sunderland (MA): Sinauer Associates; 2018.Purves D, Augustine GJ, Fitzpatrick D, Hall WC, Moone ML, LaMantia A-S, Platt ML, White LE. Neuroscience. 6th ed. Sunderland (MA): Sinauer Associates; 2018.Kay SR, Fiszbein A, Opler LA. The Positive and Negative Syndrome Scale (PANSS) for Schizophrenia. Schizophr Bull. 1987;2(13):261–276. doi: 10.1093/ schbul/13.2.261Kay SR, Fiszbein A, Opler LA. The Positive and Negative Syndrome Scale (PANSS) for Schizophrenia. Schizophr Bull. 1987;2(13):261–276. doi: 10.1093/ schbul/13.2.261Kraguljac NV, McDonald WM, Widge AS, Rodriguez CI, Tohen M, Nemeroff CB. Neuroimaging Biomarkers in Schizophrenia. Am J Psychiatry. 2021;178(6):509–521. doi: 10.1176/appi.ajp.2020.20030340Kraguljac NV, McDonald WM, Widge AS, Rodriguez CI, Tohen M, Nemeroff CB. Neuroimaging Biomarkers in Schizophrenia. Am J Psychiatry. 2021;178(6):509–521. doi: 10.1176/appi.ajp.2020.20030340Tregellas JR, Smucny J, Harris JG, Olincy A, Maharajh K, Kronberg E, Eichman LC, Lyons E, Freedman R. Intrinsic hippocampal activity as a biomarker for cognition and symptoms in schizophrenia. Am J Psychiatry. 2014;171(5):549–556. doi: 10.1176/appi. ajp.2013.13070981Tregellas JR, Smucny J, Harris JG, Olincy A, Maharajh K, Kronberg E, Eichman LC, Lyons E, Freedman R. Intrinsic hippocampal activity as a biomarker for cognition and symptoms in schizophrenia. Am J Psychiatry. 2014;171(5):549–556. doi: 10.1176/appi. ajp.2013.13070981Heckers S, Konradi C. GABAergic mechanisms of hippocampal hyperactivity in schizophrenia. Schizophr Res. 2015;167(1–3):4–11. doi: 10.1016/j. schres.2014.09.041Heckers S, Konradi C. GABAergic mechanisms of hippocampal hyperactivity in schizophrenia. Schizophr Res. 2015;167(1–3):4–11. doi: 10.1016/j. schres.2014.09.041Medoff DR, Holcomb HH, Lahti AC, Tamminga CA. Probing the human hippocampus using rCBF: contrasts in schizophrenia. Hippocampus. 2001;11(5):543–50. doi: 10.1002/hipo.1070Medoff DR, Holcomb HH, Lahti AC, Tamminga CA. Probing the human hippocampus using rCBF: contrasts in schizophrenia. Hippocampus. 2001;11(5):543–50. doi: 10.1002/hipo.1070Rahm C, Liberg B, Reckless G, Ousdal O, Melle I, Andreassen OA, Agartz I. Negative symptoms in schizophrenia show association with amygdala volumes and neural activation during affective processing. Acta Neuropsychiatr. 2015;27(4):213–220. doi: 10.1017/neu.2015.11Rahm C, Liberg B, Reckless G, Ousdal O, Melle I, Andreassen OA, Agartz I. Negative symptoms in schizophrenia show association with amygdala volumes and neural activation during affective processing. Acta Neuropsychiatr. 2015;27(4):213–220. doi: 10.1017/neu.2015.11Rasetti R, Mattay VS, Wiedholz LM, Kolachana BS, Hariri AR, Callicott JH, Meyer-Lindenberg A, Weinberger DR. Evidence that altered amygdala activity in schizophrenia is related to clinical state and not genetic risk. Am J Psychiatry. 2009;166(2):216–225. doi: 10.1176/appi.ajp.2008.08020261Rasetti R, Mattay VS, Wiedholz LM, Kolachana BS, Hariri AR, Callicott JH, Meyer-Lindenberg A, Weinberger DR. Evidence that altered amygdala activity in schizophrenia is related to clinical state and not genetic risk. Am J Psychiatry. 2009;166(2):216–225. doi: 10.1176/appi.ajp.2008.08020261Pinkham AE, Loughead J, Ruparel K, Overton E, Gur RE, Gur RC. Abnormal modulation of amygdala activity in schizophrenia in response to directand averted-gaze threat-related facial expressions. Am J Psychiatry. 2011;168(3):293–301. doi: 10.1176/appi. ajp.2010.10060832Pinkham AE, Loughead J, Ruparel K, Overton E, Gur RE, Gur RC. Abnormal modulation of amygdala activity in schizophrenia in response to directand averted-gaze threat-related facial expressions. Am J Psychiatry. 2011;168(3):293–301. doi: 10.1176/appi. ajp.2010.10060832Rubinov M, Sporns O. Complex network measures of brain connectivity: uses and interpretations. Neuroimage. 2010;52(3):1059–1069. doi: 10.1016/j.neuroimage.2009.10.003Rubinov M, Sporns O. Complex network measures of brain connectivity: uses and interpretations. Neuroimage. 2010;52(3):1059–1069. doi: 10.1016/j.neuroimage.2009.10.003Bassett DS, Bullmore E. Small-world brain networks. Neuroscientist. 2006;12(6):512–523. doi: 10.1177/1073858406293182Bassett DS, Bullmore E. Small-world brain networks. Neuroscientist. 2006;12(6):512–523. doi: 10.1177/1073858406293182Sporns O, Honey CJ. Small worlds inside big brains. Proc Natl Acad Sci U S A. 2006;103(51):19219-19220. doi: 10.1073/pnas.0609523103Sporns O, Honey CJ. Small worlds inside big brains. Proc Natl Acad Sci U S A. 2006;103(51):19219-19220. doi: 10.1073/pnas.0609523103Cohen JR, D’Esposito M. The Segregation and Integration of Distinct Brain Networks and Their Relationship to Cognition. J Neurosci. 2016;36(48):12083–12094. doi: 10.1523/JNEUROSCI.2965-15.2016Cohen JR, D’Esposito M. The Segregation and Integration of Distinct Brain Networks and Their Relationship to Cognition. J Neurosci. 2016;36(48):12083–12094. doi: 10.1523/JNEUROSCI.2965-15.2016Zhang R, Wei Q, Kang Z, Zalesky A, Li M, Xu Y, Li L, Wang J, Zheng L, Wang B, Zhao J, Zhang J, Huang R. Disrupted brain anatomical connectivity in medication-naïve patients with first-episode schizophrenia. Brain Struct Funct. 2015; 220(2):1145–1159. doi: 10.1007/s00429-014-0706-zZhang R, Wei Q, Kang Z, Zalesky A, Li M, Xu Y, Li L, Wang J, Zheng L, Wang B, Zhao J, Zhang J, Huang R. Disrupted brain anatomical connectivity in medication-naïve patients with first-episode schizophrenia. Brain Struct Funct. 2015; 220(2):1145–1159. doi: 10.1007/s00429-014-0706-zZhang Y, Lin L, Lin CP, Zhou Y, Chou KH, Lo CY, Su TP, Jiang T. Abnormal topological organization of structural brain networks in schizophrenia. Schizophr Res. 2012;141(23):109–118. doi: 10.1016/j. schres.2012.08.021Zhang Y, Lin L, Lin CP, Zhou Y, Chou KH, Lo CY, Su TP, Jiang T. Abnormal topological organization of structural brain networks in schizophrenia. Schizophr Res. 2012;141(23):109–118. doi: 10.1016/j. schres.2012.08.021Zhao W, Guo S, He N, Yang AC, Lin CP, Tsai SJ. Callosal and subcortical white matter alterations in schizophrenia: A diffusion tensor imaging study at multiple levels. Neuroimage Clin. 2018;20:594–602. doi: 10.1016/j.nicl.2018.08.027Zhao W, Guo S, He N, Yang AC, Lin CP, Tsai SJ. Callosal and subcortical white matter alterations in schizophrenia: A diffusion tensor imaging study at multiple levels. Neuroimage Clin. 2018;20:594–602. doi: 10.1016/j.nicl.2018.08.027Sexton CE, Walhovd KB, Storsve AB, Tamnes CK, Westlye LT, Johansen-Berg H, Fjell AM. Accelerated Changes in White Matter Microstructure during Aging: A Longitudinal Diffusion Tensor Imaging Study. J Neurosci. 2014;46(34):15425–15436. doi: 10.1523/ JNEUROSCI.0203-14.2014Sexton CE, Walhovd KB, Storsve AB, Tamnes CK, Westlye LT, Johansen-Berg H, Fjell AM. Accelerated Changes in White Matter Microstructure during Aging: A Longitudinal Diffusion Tensor Imaging Study. J Neurosci. 2014;46(34):15425–15436. doi: 10.1523/ JNEUROSCI.0203-14.2014Leroux E, Vandevelde A, Tréhout M, Dollfus S. Abnormalities of fronto-subcortical pathways in schizophrenia and the differential impacts of antipsychotic treatment: a DTI-based tractography study. Psychiatry Res Neuroimaging. 2018;(280):22–29. doi: 10.1016/j.pscychresns.2018.08.008Leroux E, Vandevelde A, Tréhout M, Dollfus S. Abnormalities of fronto-subcortical pathways in schizophrenia and the differential impacts of antipsychotic treatment: a DTI-based tractography study. Psychiatry Res Neuroimaging. 2018;(280):22–29. doi: 10.1016/j.pscychresns.2018.08.008Ozcelik-Eroglu E, Ertugrul A, Oguz KK, Has AC, Karahan S, Yazici MK. Effect of clozapine on white matter integrity in patients with schizophrenia: A diffusion tensor imaging study. Psychiatry Res Neuroimaging. 2014;3(223):226–235. doi: 10.1016/j.pscychresns.2014.06.001Ozcelik-Eroglu E, Ertugrul A, Oguz KK, Has AC, Karahan S, Yazici MK. Effect of clozapine on white matter integrity in patients with schizophrenia: A diffusion tensor imaging study. Psychiatry Res Neuroimaging. 2014;3(223):226–235. doi: 10.1016/j.pscychresns.2014.06.001

The authors declare that there are no conflicts of interest present.