Анализ ЭЭГ покоя при шизофрении: от снижения альфа-ритма до оценки микросостояний

Обоснование: в связи с разработкой в последние годы новых технологий анализа ЭЭГ появилось много новых работ в этой области, в том числе исследующих параметры ЭЭГ при шизофрении. Цель обзора: изучить данные современных исследований о возможностях оценки записи ЭЭГ покоя для диагностики и прогнозирования течения шизофрении. Материал и методы: отбор публикаций проводился в базах eLibrary, PubMed, Google Scholar и CNKI с использованием ключевых слов: «психоз», «шизофрения», «ЭЭГ», «состояние покоя». Методологически работа представляет собой описательный (нарративный) обзор литературы. Для анализа было отобрано 33 источника. Обсуждение и заключение: по имеющимся к настоящему времени данным, качественная и количественная оценка ЭЭГ покоя не может использоваться для инструментальной диагностики шизофрении, так как регистрируемое при этом чаще всего увеличение доли медленноволновой активности наблюдается при различных психических расстройствах. При этом некоторые количественные спектральные оценки ЭЭГ покоя могут быть использованы для определения прогноза негативного ответа на терапию антипсихотиками, а также для объективной оценки динамики состояния. Оценки мощности медленных ритмов ЭЭГ покоя и другие методы анализа связанности различных нейронных сетей можно рассматривать как способы выявления потенциальных маркеров наличия специфического эндофенотипа. Современные цифровые технологии, включая алгоритмы машинного обучения и искусственного интеллекта, позволяют за счет использования сложных математических моделей производить дифференциацию ЭЭГ покоя больных шизофренией и здоровых лиц с точностью, чувствительностью и специфичностью более 95%. Оценка микросостояний ЭЭГ дает возможность судить о функционировании крупных нейронных ансамблей и может стать одним из способов характеристики эндофенотипа шизофрении.

1. Кичук ИВ, Соловьева НВ, Макарова ЕВ, Митрофанов АА, Лусникова ИВ, Русалова МН, Чаусова СВ. Возможности компьютерного анализа ЭЭГ для диагностики шизофрении. Социальная и клиническая психиатрия. 2020:30(3):73–78.

2. Шатрова НВ, Сычев ВВ. Половые особенности биоэлектрической активности головного мозга по данным математического анализа ЭЭГ при высокочастотной (20 Гц) фотостимуляции. Российский медико-биологический вестник имени академика И.П. Павлова. 2016;24(1):64–67. doi: 10.17816/PAVLOVJ2016164-67

3. Зорин РА, Медведева ЮИ, Курепина ИС, Лапкин ММ, Жаднов ВА. Распределение физиологических ресурсов и эффективность целенаправленной деятельности у больных эпилепсией. Российский медико-биологический вестник имени академика И.П. Павлова. 2018;26(3):369–379. doi: 10.23888/PAVLOVJ2018263369-379

4. Федотов ИА, Кватрон Д, Шустов ДИ. Индуцированные наркотическими веществами психозы и шизофрения: точки соприкосновения. Российский медико-биологический вестник имени академика И.П. Павлова. 2020;28(4):593–604. doi: 10.23888/PAVLOVJ2020284593-604

5. Зубов ДС, Дорофейкова МВ, Петрова НН, Дорофейков ВВ, Иванов МВ. Динамика нейромаркеров и когнитивные функции у больных терапевтически резистентной шизофренией. Обозрение психиатрии и медицинской психологии имени В.М. Бехтерева. 2016;3:51–56.

6. Lopes da Silva F. EEG and MEG: relevance to neuroscience. Neuron. 2013;80(5):1112–1128. doi: 10.1016/j.neuron.2013.10.017

7. Wang Y, Nakanishi M, Zhang D. EEG-Based Brain-Computer Interfaces. Adv Exp Med Biol. 2019;1101:41–65. doi: 10.1007/978-981-13-2050-7_2 PMID: 31729671.

8. Tudor M, Tudor L, Tudor KI. Hans Berger (1873–1941) — povijest elektroencefalografije [Hans Berger (1873–1941) — the history of electroencephalography]. Acta Med Croatica. 2005;59(4):307–313. Croatian. PMID: 16334737.

9. Hughes JR, John ER. Conventional and quantitative electroencephalography in psychiatry. J Neuropsychiatry Clin Neurosci. 1999 Spring;11(2):190–208. doi: 10.1176/jnp.11.2.190 PMID: 10333991.

10. Nakhnikian A, Oribe N, Hirano S, Fujishima Y, Hirano Y, Nestor PG, Francis GA, Levin M, Spencer KM. Spectral decomposition of resting state electroencephalogram reveals unique theta/alpha activity in schizophrenia. Eur J Neurosci. 2024 Apr;59(8):1946–1960. doi: 10.1111/ejn.16244 Epub 2024 Jan 13. Erratum in: Eur J Neurosci. 2024 Jun;59(11):3147–3148. PMID: 38217348.

11. Tanaka-Koshiyama K, Koshiyama D, Miyakoshi M, Joshi YB, Molina JL, Sprock J, Braff DL, Light GA. Abnormal spontaneous gamma power is associated with verbal learning and memory dysfunction in schizophrenia. Front Psychiatry. 2020;11:832. doi: 10.3389/fpsyt.2020.00832

12. Lee HS, Kim JS. Implication of Electrophysiological Biomarkers in Psychosis: Focusing on Diagnosis and Treatment Response. J Pers Med. 2022 Jan 2;12(1):31. doi: 10.3390/jpm12010031 PMID: 35055346; PMCID: PMC8779239.

13. Chang Y, Wang X, Liao J, Chen S, Liu X, Liu S, Ming D. Temporal hyper-connectivity and frontal hypo-connectivity within gamma band in schizophrenia: A resting state EEG study. Schizophr Res. 2024 Feb;264:220–230. doi: 10.1016/j.schres.2023.12.017 Epub 2024 Jan 5. PMID: 38183959.

14. Boutros NN, Arfken C, Galderisi S, Warrick J, Pratt G, Iacono W. The status of spectral EEG abnormality as a diagnostic test for schizophrenia. Schizophr Res. 2008;99(1–3):225–237. doi: 10.1016/j.schres.2007.11.020

15. Galderisi S, Mucci A, Volpe U, Boutros N. Evidence-based medicine and electrophysiology in schizophrenia. Clin EEG Neurosci. 2009 Apr;40(2):62–77. doi: 10.1177/155005940904000206 PMID: 19534300.

16. Damiani S, Cavicchioli M, Guiot C, Donadeo A, Scalabrini A, Grecuzzo V, Bergamaschini I, Provenzani U, Politi P, Fusar-Poli P. The noise in our brain: A systematic review and meta-analysis of neuroimaging and signal-detection studies on source monitoring in psychosis. J Psychiatr Res. 2024;169:142–151. doi: 10.1016/j.jpsychires.2023.11.036

17. De Pieri M, Rochas V, Sabe M, Michel C, Kaiser S. Pharmaco-EEG of antipsychotic treatment response: a systematic review. Schizophrenia (Heidelb). 2023 Dec 9;9(1):85. doi: 10.1038/s41537-023-00419-z PMID: 38071394; PMCID: PMC10710499.

18. Ranlund S, Nottage J, Shaikh M, Dutt A, Constante M, Walshe M, Hall M-H, Friston K, Murray R, Bramon E. Resting EEG in psychosis and at-risk populations — a possible endophenotype? Schizophr Res. 2014;153(1–3):96–102. doi: 10.1016/j.schres.2013.12.017

19. van Tricht MJ, Ruhrmann S, Arns M, Müller R, Bodatsch M, Velthorst E, Koelman JH, Bour LJ, Zurek K, Schultze-Lutter F, Klosterkötter J, Linszen DH, de Haan L, Brockhaus-Dumke A, Nieman DH. Can quantitative EEG measures predict clinical outcome in subjects at Clinical High Risk for psychosis? A prospective multicenter study. Schizophr Res. 2014 Mar;153(1–3):42–47. doi: 10.1016/j.schres.2014.01.019 Epub 2014 Feb 6. PMID: 24508483.

20. Hu DK, Li LY, Lopour BA, Martin EA. Schizotypy dimensions are associated with altered resting state alpha connectivity. Int J Psychophysiol. 2020 Sep;155:175–183. doi: 10.1016/j.ijpsycho.2020.06.012 Epub 2020 Jun 26. PMID: 32599002.

21. Le TP, Lucas HD, Schwartz EK, Mitchell KR, Cohen AS. Frontal alpha asymmetry in schizotypy: electrophysiological evidence for motivational dysfunction. Cogn Neuropsychiatry. 2020 Sep;25(5):371–386. doi: 10.1080/13546805.2020.1813096 Epub 2020 Sep 1. PMID: 32873177.

22. Ambrosen KS, Fredriksson F, Anhøj S, Bak N, van Dellen E, Dominicus L, Lemvigh CK, Sørensen ME, Nielsen MØ, Bojesen KB, Fagerlund B, Glenthøj BY, Oranje B, Hansen LK, Ebdrup BH. Clustering of antipsychotic-naïve patients with schizophrenia based on functional connectivity from resting-state electroencephalography. Eur Arch Psychiatry Clin Neurosci. 2023 Dec;273(8):1785–1796. doi: 10.1007/s00406-023-01550-9 Epub 2023 Feb 2. PMID: 36729135; PMCID: PMC10713774.

23. Krukow P, Jonak K, Grochowski C, Plechawska-Wójcik M, Karakuła-Juchnowicz H. Resting-state hyperconnectivity within the default mode network impedes the ability to initiate cognitive performance in first-episode schizophrenia patients. Prog Neuropsychopharmacol Biol Psychiatry. 2020;102:109959. doi: 10.1016/j.pnpbp.2020.109959

24. Wada M, Nakajima S, Tarumi R, Masuda F, Miyazaki T, Tsugawa S, Ogyu K, Honda S, Matsushita K, Kikuchi Y, Fujii S, Blumberger DM, Daskalakis ZJ, Mimura M, Noda Y. Resting-State Isolated Effective Connectivity of the Cingulate Cortex as a Neurophysiological Biomarker in Patients with Severe Treatment-Resistant Schizophrenia. J Pers Med. 2020 Aug 14;10(3):89. doi: 10.3390/jpm10030089 PMID: 32823914; PMCID: PMC7564631.

25. Tikka SK, Singh BK, Nizamie SH, Garg S, Mandal S, Thakur K, Singh LK. Artificial intelligence-based classification of schizophrenia: A high density electroencephalographic and support vector machine study. Indian J Psychiatry. 2020 May-Jun;62(3):273–282. doi: 10.4103/psychiatry.IndianJPsychiatry_91_20 Epub 2020 May 15. PMID: 32773870; PMCID: PMC7368447.

26. Boostani R, Sadatnezhad K, Sabeti M. An efficient classifier to diagnose of schizophrenia based on the EEG signals. Expert Systems with Applications. 2009;36(3):6492–6499. doi: 10.1016/j.eswa.2008.07.037

27. Sabeti M, Boostani R, Katebi SD, Price GW. Selection of relevant features for EEG signal classification of schizophrenic patients. Biomedical Signal Processing and Control. 2007;2(2):122–134. doi: 10.1016/j.bspc.2007.03.003

28. Kim DJ, Jeong J, Chae JH, Park S, Yong Kim S, Jin Go H, Paik IH, Kim KS, Choi B. An estimation of the first positive Lyapunov exponent of the EEG in patients with schizophrenia. Psychiatry Res. 2000 May 15;98(3):177–189. doi: 10.1016/s0925-4927(00)00052-4 PMID: 10822000.

29. Ciprian C, Masychev K, Ravan M, Manimaran A, Deshmukh A. Diagnosing schizophrenia using effective connectivity of resting-state EEG data. Algorithms. 2021;14(5):139. doi: 10.3390/a14050139

30. Parsa M, Rad HY, Vaezi H, Hossein-Zadeh GA, Setarehdan SK, Rostami R, Rostami H, Vahabie AH. EEG-based classification of individuals with neuropsychiatric disorders using deep neural networks: A systematic review of current status and future directions. Comput Methods Programs Biomed. 2023 Oct;240:107683. doi: 10.1016/j.cmpb.2023.107683 Epub 2023 Jun 20. PMID: 37406421.

31. Michel CM, Koenig T. EEG microstates as a tool for studying the temporal dynamics of whole-brain neuronal networks: A review. Neuroimage. 2018 Oct 15;180(Pt B):577–593. doi: 10.1016/j.neuroimage.2017.11.062 Epub 2017 Dec 2. PMID: 29196270.

32. Lehmann D, Ozaki H, Pal I. EEG alpha map series: brain micro-states by space-oriented adaptive segmentation. Electroencephalogr Clin Neurophysiol. 1987 Sep;67(3):271–288. doi: 10.1016/0013-4694(87)90025-3 PMID: 2441961.

33. Khanna A, Pascual-Leone A, Michel CM, Farzan F. Microstates in resting-state EEG: current status and future directions. Neurosci Biobehav Rev. 2015 Feb;49:105–113. doi: 10.1016/j.neubiorev.2014.12.010 Epub 2014 Dec 17. PMID: 25526823; PMCID: PMC4305485.

34. Rieger K, Diaz Hernandez L, Baenninger A, Koenig T. 15 Years of Microstate Research in Schizophrenia — Where Are We? A Meta-Analysis. Front Psychiatry. 2016 Feb 26;7:22. doi: 10.3389/fpsyt.2016.00022 PMID: 26955358; PMCID: PMC4767900.

35. da Cruz JR, Favrod O, Roinishvili M, Chkonia E, Brand A, Mohr C, Figueiredo P, Herzog MH. EEG microstates are a candidate endophenotype for schizophrenia. Nat Commun. 2020 Jun 18;11(1):3089. doi: 10.1038/s41467-020-16914-1 PMID: 32555168; PMCID: PMC7303216.

36. de Bock R, Mackintosh AJ, Maier F, Borgwardt S, Riecher-Rössler A, Andreou C. EEG microstates as biomarker for psychosis in ultra-high-risk patients. Transl Psychiatry. 2020 Aug 24;10(1):300. doi: 10.1038/s41398-020-00963-7 PMID: 32839449; PMCID: PMC7445239.

37. Kim JY, Lee HS, Lee SH. EEG Source Network for the Diagnosis of Schizophrenia and the Identification of Subtypes Based on Symptom Severity-A Machine Learning Approach. J Clin Med. 2020 Dec 4;9(12):3934. doi: 10.3390/jcm9123934 PMID: 33291657; PMCID: PMC7761931.

38. Баклушев МЕ, Иваницкий ГА, Атанов МС, Иваницкий АМ. Снижение устойчивости ЭЭГ-паттернов, соответствующих разным типам мышления, при шизофрении. Журнал высшей нервной деятельности имени И.П. Павлова. 2016;66(5):579–589. doi: 10.7868/S0044467716050038