Роль субполей гиппокампальной формации в нарушениях отдельных видов памяти у пациентов с умеренным когнитивным расстройством

Обоснование: исследования в области нейробиологии памяти позволяют расширить знания о клеточных и молекулярных механизмах запоминания информации. Фундаментальную роль в процессах памяти играет небольшая составная структура, расположенная в медиальных отделах височных долей — гиппокампальная формация (ГФ). В настоящее время роль конкретных отделов ГФ в различных видах памяти остается малоизученной. Цель исследования: изучить взаимосвязи между изменениями объема субполей ГФ, регионарной латерализацией атрофического процесса с нарушением различных видов памяти у пациентов с наиболее распространенными типами умеренных когнитивных расстройств (УКР): амнестическим (аУКР) и подкорковым сосудистым (псУКР). Пациенты, группа сравнения и методы: в исследовании принимали участие 60 амбулаторных пациентов с синдромом УКР, проходивших обследование на базе ФГБУ «Национальный медицинский исследовательский центр психиатрии и неврологии им. В.М. Бехтерева» МЗ РФ. 30 пациентов составили группу с аУКР (средний возраст 71,67 ± 6,93 года) и 30 пациентов — группу с псУКР (средний возраст 75,67 ± 5,29 года). В группу контроля включили 30 условно здоровых добровольцев (средний возраст 71,50 ± 5,43 года) без неврологической и психопатологической симптоматики, а также без грубых органических изменений при магнитно-резонансной томографии (МРТ) головного мозга. Для оценки мнестических функций применяли шкалу памяти Векслера (WMS). МРТ головного мозга выполняли на томографе Atlas Excelart Vantage XGV (Toshiba, Япония) с индукцией магнитного поля 1,5 Tесла. Постпроцессинговую обработку выполняли с помощью программного обеспечения FreeSurfer 6.0 с получением объемов субполей ГФ. Результаты: в группе пациентов с аУКР показатели нарушения зрительной памяти коррелировали с уменьшением объемов СА1 и молекулярного слоя правой ГФ. При псУКР показатели нарушения вербальной ассоциативной памяти были связаны с уменьшением объемов субикулюма и молекулярного слоя левой ГФ. Выводы: проведенное исследование показало, что особенности атрофии субполей ГФ играют уникальную роль в нарушении различных видов памяти у пациентов на додементной стадии. Полученные результаты показывают перспективность проведения дальнейших исследований в этой области для определения паттернов атрофии ГФ при различных нейродегенеративных заболеваниях и хронической ишемии головного мозга.

1. Schultz C, Engelhardt M. Anatomy of the hippocampal formation. Front Neurol Neurosci. 2014;34:6–17. doi: 10.1159/000360925 PMID: 24777126

2. Mueller SG, Chao LL, Berman B, Weiner MW. Evidence for functional specialization of hippocampal subfields detected by MR subfield volumetry on high resolution images at 4 T. Neuroimage. 2011;56(3):851–7. doi: 10.1016/j.neuroimage.2011.03.028 PMID: 21419225.

3. Zammit AR, Ezzati A, Zimmerman ME, Lipton RB, Lipton ML, Katz MJ. Roles of hippocampal subfields in verbal and visual episodic memory. Behav Brain Res. 2017;317:157–162. doi: 10.1016/j.bbr.2016.09.038 PMID: 27646772.

4. Suthana NA, Parikshak NN, Ekstrom AD, Ison MJ, Knowlton BJ, Bookheimer SY, Fried I. Specific responses of human hippocampal neurons are associated with better memory. Proc Natl Acad Sci U S A. 2015;112(33):10503–8. doi: 10.1073/pnas.1423036112 PMID: 26240357.

5. Zeineh MM, Engel SA, Thompson PM, Bookheimer SY. Dynamics of the hippocampus during encoding and retrieval of face-name pairs. Science. 2003;299(5606):577–80. doi: 10.1126/sci-ence.1077775 PMID: 12543980.

6. Morris AM, Churchwell JC, Kesner RP, Gilbert PE. Selective lesions of the dentate gyrus produce disruptions in place learning for adjacent spatial locations. Neurobiol Learn Mem.2012;97(3):326–31. doi: 10.1016/j.nlm.2012.02.005 PMID: 22390856.

7. Кичигина ВФ, Шубина ЛВ, Попова ИЮ. Роль зубчатой извилины в осуществлении функций гиппокампа: здоровый мозг. Журнал высшей нервной деятельности им. И.П. Павлова. 2022;72(3):317– 342. doi: 10.1007/s11055-023-01372-1

8. O’Mara SM, Commins S, Anderson M, Gigg J. The subiculum: a review of form, physiology and function. Prog Neurobiol. 2001;64(2):129–155. doi: 10.1016/s0301-0082(00)00054-x

9. Вартанов АВ, Козловский СА, Скворцова ВБ, Созинова ЕВ, Пирогов ЮА, Анисимов НВ, Куприянов ДА. Память человека и анатомические особенности гиппокампа. Вестник Московского университета. Серия 14. Психология. 2009;4:3–16. URL: https://elibrary.ru/download/elibrary_13558365_63481118.pdf

10. Hackert VH, den Heijer T, Oudkerk M, Koudstaal PJ, Hofman A, Breteler MM. Hippocampal head size associated with verbal memory performance in nondemented elderly. Neuroimage. 2002;17(3):1365–1372. doi: 10.1006/nimg.2002.1248 PMID: 12414276.

11. Стулов ИК, Ананьева НИ, Лукина ЛВ, Залуцкая НМ, Гомзякова НА, Вукс АЯ. Метод дифференциальной диагностики умеренных когнитивных расстройств различного генеза: кросс-секционное исследование. Лучевая диагностика и терапия. 2023;14 (2);64–73. URL: https://www.elibrary.ru/item.as-p?id=54115596

12. Стулов ИК, Ананьева НИ, Лукина ЛВ, Залуцкая НМ. Роль МР-морфометрии субполей гиппокампа в диагностике умеренных когнитивных расстройств различного генеза. Российский нейрохирургический журнал имени профессора А.Л. Поленова. 2022;14(2):153–159. URL: https://www.elibrary.ru/item.asp?id=49192522

13. Petersen R, Touchon J. Consensus on mild cognitive impairment: EADC-ADCS. Research and Practice in Alzheimer’s disease. 2005;10:38–46.

14. Albert MS, DeKosky ST, Dickson D, Dubois B, Feldman HH, Fox NC, Gamst A, Holtzman DM, Jagust WJ, Petersen RC, Snyder PJ, Carrillo MC, Thies B, Phelps CH. The diagnosis of mild cognitive impairment due to Alzheimer’s disease: recommendations from the National Institute on Aging-Alzheimer’s Association workgroups on diagnostic guidelines for Alzheimer’s disease. Alzheimers Dement. 2011;7(3):270–9. doi: 10.1016/j.jalz.2011.03.008

15. Левин ОС, Чимагомедова АШ. Концепция переходного когнитивного синдрома в структуре когнитивных нарушений у пожилых лиц: подходы к диагностике и лечению. Современная терапия в психиатрии и неврологии. 2022;1–2:25–33. URL: https://elibrary.ru/download/elibrary_49054867_95764443

16. Московичюте ЛИ. О функциональной роли левого и правого гиппокампа в мнестических процессах. В кн.: Нейропсихология сегодня / Под ред. Е.Д. Хомской. М., 1995:49–53. ISBN 5-211-03463-5

17. Ezzati A, Katz MJ, Zammit AR, Lipton ML, Zimmerman ME, Sliwinski MJ, Lipton RB.Differential association of left and right hippocampal volumes with verbal episodic and spatial memory in older adults. Neuropsychologia. 2016;93(PtB):380–385. doi: 10.1016/j.neuropsychologia.2016.08.016 PMID: 27542320.

18. Aslaksen PM, Bystad MK, Ørbo MC, Vangberg TR. The relation of hippocampal subfield volumes to verbal episodic memory measured by the California Verbal Learning Test II in healthy adults. Behav Brain Res. 2018;351:131–137. doi: 10.1016/j.bbr.2018.06.008 PMID: 29890200.

19. Hurley RS, Lapin B, Jones SE, Crawford A, Leverenz JB, Bonner-Jackson A, Pillai JA. Hemispheric asymmetries in hippocampal volume related to memory in left and right temporal variants of frontotemporal degeneration. Front Neurol. 2024;15:1374827. doi: 10.3389/fneur.2024.1374827 PMID: 38742046.

20. Peter J, Sandkamp R, Minkova L, Schumacher LV, Kaller CP, Abdulkadir A, Klöppel S. Real-world navigation in amnestic mild cognitive impairment: The relation to visuospatial memory and volume of hippocampal subregions. Neuropsychologia. 2018;109:86–94. doi: 10.1016/j.neuropsychologia.2017.12.014 PMID: 29237555.

21. Chebat DR, Chen JK, Schneider F, Ptito A, Kupers R, Ptito M. Alterations in right posterior hippocampus in early blind individuals. Neuroreport. 2007;18(4):329–333. doi: 10.1097/WNR.0b013e32802b70f8 PMID: 17435597.

22. Oltra-Cucarella J, Sánchez-SanSegundo M, Lipnicki DM, Crawford JD, Lipton RB, Katz MJ, Zammit AR, Scarmeas N, Dardiotis E, Kosmidis MH, Guaita A, Vaccaro R, Kim KW, Han JW, Kochan NA, Brodaty H, Pérez-Vicente JA, Cabello-Rodríguez L, Sachdev PS, Ferrer-Cascales R. Cohort Studies of Memory in an International Consortium (COSMIC).Visual memory tests enhance the identification of amnestic MCI cases at greater risk of Alzheimer’s disease. Int Psychogeriatr. 2019; 31(7):997–1006. doi: 10.1017/S104161021800145X PMID: 30355384.

23. Huang Y, Huang L, Wang Y, Liu Y, Lo CZ, Guo Q. Differential associations of visual memory with hippocampal subfields in subjective cognitive decline and amnestic mild cognitive impairment. BMC Geriatr. 2022;22(1):153. doi: 10.1186/s12877-022-02853-7 PMID: 35209845.

24. Burgess N, Maguire EA, O’Keefe J. The human hippocampus and spatial and episodic memory. Neuron. 2002;35(4):625–641. doi: 10.1016/s0896-6273(02)00830-9 PMID: 12194864.

25. Ono SE, de Carvalho Neto A, Joaquim MJM, Dos Santos GR, de Paola L, Silvado CES. Mesial temporal lobe epilepsy: Revisiting the relation of hippocampal volumetry with memory deficits. Epilepsy Behav. 2019;100(PtA):106516. doi: 10.1016/j.yebeh.2019.106516 PMID: 31574430.

26. Shing YL, Rodrigue KM, Kennedy KM, Fandakova Ya, Bodammer N, Werkle-Bergner M, Lindenberger U, Raz N.Hippocampal subfield volumes: age, vascular risk, and correlation with associative memory. Front Aging Neurosci. 2011;3:2. doi: 10.3389/fnagi.2011.00002 PMID: 21331174.

27. Bender AR, Daugherty AM, Raz N. Vascular risk moderates associations between hippocampal subfield volumes and memory. J Cogn Neurosci. 2013;25(11):1851–1862. doi: 10.1162/jocn_a_00435 PMID: 23767922.

28. Daugherty AM, Flinn R, Ofen N. Hippocampal CA3-dentate gyrus volume uniquely linked to improvement in associative memory from childhood to adulthood. Neuroimage. 2017;153:75–85. doi: 10.1016/j.neuroimage.2017.03.047 PMID: 28342999.

29. Aumont E, Bussy A, Bedard MA, Bezgin G, Therriault J, Savard M, Arias JF, Sziklas V, Vitali P, Poltronetti NM, Pallen V, Thomas E, Gauthier S, Kobayashi E, Rahmouni N, Stevenson J, Tissot C, Chakravarty MM, Rosa-Neto P. Hippocampal subfield associations with memory depend on stimulus modality and retrieval mode. Brain Commun. 2023;5(6):fcad309. doi: 10.1093/braincomms/fcad309 PMID: 38035364.

30. Tsalouchidou P-E, Müller C-J, Belke M, Zahnert F, Menzler K, Trinka E, Knake S, Thomschewski A. Verbal memory depends on structural hippocampal subfield volume. Front Neurol. 2023;14:1209941. doi: 10.3389/fneur.2023.1209941 PMID: 37900611.

31. Zhao W, Wang X, Yin C, He M, Li S, Han Y. Trajectories of the Hippocampal Subfields Atrophy in the Alzheimer’s Disease: A Structural Imaging Study. Front Neuroinform. 2019;13:13. doi: 10.3389/fninf.2019.00013 PMID: 30983985.

32. Carlesimo GA, Piras F, Orfei MD, Iorio M, Caltagirone C, Spalletta G. Atrophy of presubiculum and subiculum is the earliest hippocampal anatomical marker of Alzheimer’s disease. Alzheimers Dement (Amst). 2015;1(1):24–32. doi: 10.1016/j.dadm.2014.12.001 PMID: 27239489.

33. Mori E, Yoneda Y, Yamashita H, Hirono N, Ikeda M, Yamadori A. Medial temporal structures relate to memory impairment in Alzheimer’s disease: an MRI volumetric study. J Neurol Neurosurg Psychiatry. 1997;63(2):214–221. doi: 10.1136/jnnp.63.2.214PMID: 9285461

34. Lim HK, Jung WS, Ahn KJ, Won WY, Hahn C, Lee SY, Kim I, Lee CU. Relationships between hippocampal shape and cognitive performances in drugnaïve patients with Alzheimer’s disease. Neurosci Lett. 2012;516(1):124–129. doi: 10.1016/j.neulet.2012.03.072 PMID: 22490885.

35. Maguire EA, Mullally SL. The hippocampus: a manifesto for change. J Exp Psychol Gen.. 2013;142(4):1180–1189. doi: 10.1037/a0033650 PMID: 23855494.

36. Clark IA, Kim M, Maguire EA. Verbal Paired Associates and the Hippocampus: The Role of Scenes. J Cogn Neurosci. 2018;30(12):1821–1845. doi: 10.1162/jocn_a_01315 PMID: 30063178.